氮素研究进展：从土壤到植物，再到环境

Progress on Nitrogen Research From Soil to Plant and to the Environment

专 辑 文 章 介 绍

· 第一篇 · 

　　▎论文ID

　　Role of nitrogen sensing and its integrative signaling pathways in shaping root system architecture

　　氮传感及其整合信号通路在塑造根系结构中的作用

　　发表年份：2022年

　　第一作者：刘慧¹ 

　　通讯作者：高秀华¹ 、傅向东^1,2 

　　邮  箱：xhgao@genetics.ac.cn，xdfu@genetics.ac.cn

　　作者单位：1. 中国科学院遗传与发育生物学研究所。2. 中国科学院大学生命科学学院。

　　Cite this article :  

　　Hui LIU, Qian LIU, Xiuhua GAO, Xiangdong FU. ROLE OF NITROGEN SENSING AND ITS INTEGRATIVE SIGNALING PATHWAYS IN SHAPING ROOT SYSTEM ARCHITECTURE. Front. Agr. Sci. Eng., https://doi.org/10.15302/J-FASE-2022441

· 文 章 摘 要 · 

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　　二十世纪六十年代的绿色革命通过半矮化植物品种的广泛栽培和矿物肥料的广泛使用提高了作物产量。未来的可持续农业需要减少氮肥的使用，并提高粮食产量，从而实现可持续的绿色革命。尽管目前已经进行了大量的研究工作，但只有少数基因被证明可以提高作物的氮利用效率。协调植物生长和氮代谢之间的分子机制仍未完全了解。植物对氮供应变化感知、捕获和响应的最新进展为如何提高农业的可持续生产力提供了线索。本文就氮的可利用性对根系发育和代谢适应的影响进行综述，并讨论提高高产谷物作物氮利用效率的潜在方法。

· 文 章 亮 点 · 

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　　1. 绿色革命扩大了产量和氮利用效率之间的权衡。

　　2. 综述了根系发育和代谢对氮可利用性的适应。

　　3. 对氮的吸收和同化机制进行了广泛的研究。

　　4. 调节植物生长代谢协调可提高作物的氮利用效率。

· Graphical abstract · 

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· 研 究 内 容 · 

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　　▎引言

　　氮是维持植物生长发育的必需营养素，土壤中氮的有效性是植物生长性能的主要限制因素。植物在土壤中的氮吸收效率在很大程度上取决于它们的根系结构。可持续农业面临的挑战是在不影响产量的前提下，增加氮利用效率（nitrogen use efficiency，NUE），同时减少对矿物氮肥的依赖。尽管许多研究都集中在如何提高NUE上，但植物生长代谢协调的潜在机制尚未明确。最近，植物如何感知和响应氮可用性变化的相关机制研究在模式植物中取得了极大的进展。本文主要综述了氮信号传导及其与植物激素信号传导途径的相互作用，这将在对氮供应和植物氮状态的响应中影响根系构型。尽管可以利用这些知识来进一步改善NUE，但仍需要对此进行更广泛的研究。

　　▎氮的获取与代谢

　　对于大多数植物来说，NO₃−是土壤氮供应的主要来源，但NH₄+是在淹水条件下或酸性土壤中生长植物的主要氮来源。最近，已有研究识别出NO₃−和NH₄+的转运蛋白并对其功能进行了表征，并在模式植物中广泛研究了影响氮吸收、转运和同化的调节机制。

　　1. 氮的吸收和转运

　　在高等植物中，NO₃−转运系统由四个NO₃−转运蛋白家族组成：硝酸盐转运蛋白1/肽转运蛋白（NITRATE TRANSPORTER 1/PEPTIDE TRANSPORTER，NPF）、硝酸盐转运蛋白2、氯离子通道（CHLORIDE CHANNEL，CLC）和缓慢活化阴离子通道（SLOWLY ACTIVATING ANION CHANNEL，SLAC）/SLAC相关1同源物（SLAC-ASSOCIATED 1 HOMOLOG，SLAH）。

　　NPF是拟南芥中最大的蛋白家族，有53个成员，其中大部分作为低亲和力NO₃−转运体发挥作用。拟南芥耐氯化物1（CHLORIDE RESISTANT 1，CHL1，也称为AtNPF6.3或AtNRT1.1）是第一个通过氯酸盐抗性基因筛选鉴定的NO₃−转运蛋白。AtNRT1.1已被证明是一种双亲和力转运蛋白，负责低亲和力和高亲和力NO₃−的摄取，两种摄取行为模式通过AtNRT1.1的苏氨酸101（T101）残基的磷酸化和去磷酸化来转换。除了NO₃−的正常运输外，拟南芥NPF蛋白还运输各种其他底物，包括氨基酸、肽、亚硝酸盐、硫代葡萄糖苷、生长素、脱落酸和赤霉素。相比之下，NRT2家族蛋白充当使用NO₃−作为特定底物的高亲和力转运蛋白。在氮有限的环境中，高亲和力吸收系统被激活，并在调节NO₃−吸收中发挥关键作用。CLC家族转运蛋白由拟南芥中的7个成员组成，其中一个已被证明是NO₃−/H+的反向转运蛋白，对调节液泡中NO₃−的积累十分重要。拟南芥中的SLAC/SLAH家族转运蛋白有五个成员，包括SLAC1、SLAH1、SLAH2、SLAH3和SLAH4。目前已经证明SLAC1和SLAH3编码保卫细胞中的S型阴离子通道，并且在控制气孔关闭方面发挥重要作用。此外，SLAH2在根的中柱细胞中表达，可能参与NO₃−从根到茎的转运。

　　植物根部拥有多种NO₃−吸收运输系统，这些运输系统由氢离子浓度梯度或质膜H+-ATP酶产生的质子动力驱动。已显示质膜上至少有六种转运蛋白参与拟南芥根中NO₃−的吸收，包括AtNRT2.1、AtNRT2.2、AtNRT2.4、AtNRT2.5、AtNRT1.1和NPF4.6（图1）。对于NH₄+的吸收，植物使用两种不同的运输系统：不饱和低亲和力系统和饱和高亲和力系统。高亲和力NH4+转运蛋白（NH₄+ transporters，AMTs）可促进NH₄+跨膜移动。拟南芥中有6种AMTs：属于AMT1亚类的AtAMT1;1、AtAMT1;2、AtAMT1;3、AtAMT1;4和AtAMT1;5，以及与细菌AmtB蛋白和酵母MEP蛋白关系更密切的AtAMT2;1（图1）。

　　2. 氮同化

　　氮同化是指植物根系从环境中吸收NO₃−或NH₄+，进而通过一系列氧化还原反应合成有机含氮化合物的过程。NO₃−一旦进入根细胞，一部分可以暂时储存在液泡中，一部分直接同化为根部的氨基酸和蛋白质，大部分通过木质部转运到枝条。鉴于光合作用的能量很容易获得，大部分NO₃−同化发生在枝条和叶片中，而不是根部。在硝酸还原酶（nitrate reductase，NR）的控制下，细胞质中的NO₃−被还原为NO₂−。NO₂−被质体中的亚硝酸还原酶（nitrite reductase，NiR）进一步还原为NH4+。此外，植物芽中的光呼吸和蛋白质周转也产生NH₄+，主要被质体（glutamine synthases 2，GS2）同化到叶绿体中（图1）。

图1 拟南芥对无机氮的吸收、转运和同化

　　▎根系发育对硝酸盐有效性的适应

　　根系的可塑性是植物在多变的营养环境下生存和维持生长的重要特性。除了作为氮养分之外，NO₃−还作为调节植物根系发育适应N可用性的信号。NO₃−对根系结构的影响主要体现在以下几个方面：（1）氮限制诱导的初生和侧根生长；（2）高剂量施氮对根系生长的抑制作用；（3）NO₃−异质性对富氮斑块侧根发育的刺激作用。因此，根系发育适应氮的有效性可能涉及多种信号通路（图2和图3）。

图2 根系发育对氮可利用性的适应

图3 拟南芥分根系统硝酸盐信号转导及其在全株响应中的作用

　　植物通过调节根系构型、调整根冠比来优化对土壤氮的获取。在氮供应充足的环境中，根的生物量分配较低，最小的根系即可捕获足够的氮供应。当NO₃−浓度高时，主根和侧根生长受到抑制，但地上部枝条生长得到促进。抑制作用涉及多种信号转导途径。当NO₃−浓度低于1 mmol·L⁻¹时，AtNRT1.1表现为高亲和力NO₃−转运体。然而，当NO₃−浓度较高时，AtNRT1.1会切换到低亲和力系统。该开关由AtNRT1.1通过钙传感器蛋白及其结合伙伴的磷酸化控制。在氮限制条件下，AtNRT1.1被质膜定位的CBL1-和CBL9-CIPK23复合物磷酸化，进而诱导二聚体解偶并增加其结构灵活性，调节NO₃−转运活性和信号转导，从而触发对低氮胁迫的响应（图2）。当氮供应均匀且较高时，编码生长素受体的AUXIN BINDING F-BOX PROTEIN3（AFB3）基因表达上调从而减轻对生长素反应因子的抑制，促进根系生长（图2）。

　　在氮供应不均匀的环境中（图3），主根和侧根增殖成局部高氮斑块。在拟南芥中，转录因子ARABIDOPSIS NITRATE REGULATED 1 （ANR1）主要在侧根原基和根尖表达，并在富含NO₃−的斑块中促进侧根伸长。拟南芥tcp20突变体在分根板中的受损根部获取非均质NO₃−，表明TCP20介导的未知系统信号通路也是氮获取反应所必需的（图3）。碱性亮氨酸拉链（basic leucine zipper，bZIP）的转录因子ELONGATED HYPOCOTYL 5通过韧皮部在根和地上部之间传递，在植物促光生长、碳固定和氮同化的调控协调中发挥重要作用，从而调节氮的吸收和同化，以响应碳的有效利用（图3）。在全株水平上，长距离肽信号通路在氮素获取与所需量的调节协调中起着重要作用。

　　▎通过调节植物生长代谢协调来提高氮素利用效率

　　NUE是衡量植物获取和利用氮养分能力的指标，可以简单地定义为施用于作物的每单位氮肥料的产量。NUE是一种复杂的农艺性状，受数量性状位点控制，受多种环境因素影响。尽管引入一些优良等位基因或一些（但不是所有）与氮吸收同化有关的基因异位过表达已被证明可以提高氮素利用效率（参照原文表1），但氮代谢相关基因的上调不仅增加了氮素捕获量和籽粒产量，而且增加了株高和延迟开花时间，从而使高植株对倒伏更加敏感。迄今为止，加强半矮化植株在不损失产量的同时改进NUE进展有限。

　　最新的研究进展揭示了如何在整体植物系统生物学背景下探索NUE，该背景考虑植物生长、光合作用和氮同化在整个植物水平上的共同调节，而不是只关注氮代谢。半矮化dep1等位基因导致水稻细胞分裂素氧化酶2的下调，增加谷物数量和水稻产量。调节NGR5-DELLA-GRF4模块为在减少氮肥使用量的同时提高作物产量提供了一条简单的途径。

　　▎结论

　　植物具有显著的优化整体生长和适应时空变化环境的能力，包括改变根系结构以实现有效的氮吸收和同化。NO₃−传感及其整合信号通路分子机制的最新研究进展揭示了模式植物在氮有效性变化中的根系发育和代谢适应。进一步确定参与氮传感和响应的关键组件，使用精确的基因修饰将开启一场可持续的绿色革命。

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